Основа сюжета вселенной Dragon Quest условно повторяет канву третьей части игры, хотя мир здесь гораздо компактнее и черты его заметно иные. Главными героями становятся Авель и Тиала. Тиала получает от мудрого Йоги, наставника деревни Алиахан, легендарный Красный камень. Вскоре после этого зловещий Барамос похищает девушку, намереваясь использовать силу камня, чтобы вернуть на землю Великого Дракона и обрести бессмертие. Авель, обязавшись спасти Тиалу, отправляется в рискованное путешествие и в итоге завладевает Синим камнем — единственным артефактом, который может снова запечатать пробудившегося Дракона. По мере развития событий герой сталкивается с испытаниями, дружбой со своими спутниками и редкими встречами с персонажами, чьи судьбы переплетаются с древними пророчествами. В финале камень становится ключом к спасению мира: он дает Авелю шанс вернуть мирный покой и поместить драконью угрозу под стражу ещё раз.
