События разворачиваются сразу по завершении первого сезона, охватывая третий и четвертый тома оригинальной лайт-новеллы. В начале зрителей ждёт открытие: в мире существуют семь священных мечей, способных мгновенно погубить демона одной лишь раной; каждый клинок выкован из обломков легендарного Экскалибура и обладает тяжёлой слабостью — ими могут владеть лишь самые сильные экзорцисты. Чтобы устранить этот недостаток, церковь за годы до событий первого сезона проводила эксперименты над людьми, чтобы усилить их владение святыми клинками. Одним из таких подопытных был Юто Киба. С тех пор он клянётся уничтожить церковь и разрушить сами мечи. Но не он один стремится к этим клинкам, за ними также охотятся ангелы и падшие ангелы. Перерастёт ли противостояние в открытую войну? Во второй части мы знакомимся с Риас Греморри, вторым крупным звеном конфликта. Узнаём, зачем трём сторонам — демонам, ангелам и падшим ангелам — понадобились переговоры. Мы увидим, что произойдёт, когда Иссэй встретит своего предполагаемого соперника — Белого Дракона. Будет ли это кровавый поединок или два дракона найдут путь к миру? Именно на эти вопросы отвечает второй сезон «Старшей школы DxD».
